Kojou Akatsuki, o Quarto Progenitor e o vampiro mais poderoso do mundo, retorna à ilha Itogami ao lado de Yukina Himeragi, a xamã da espada designada para vigiá-lo e eliminá-lo caso ele se torne uma ameaça. Esta terceira parte é uma série OVA de dez episódios que dá continuidade às aventuras deles pela cidade-refúgio de demônios e leva o elenco por novos volumes das light novels. Velhos aliados voltam enquanto novos conflitos se aproximam do poder emprestado de Kojou.