Haruto Tokishima e o estrategista L-elf continuam presos em combate a bordo da Valvrave Unidade 1 contra Cain Dressel, um capitão de Dorssia que, como Haruto, virou um piloto imortal. Com a colônia reassentada na Lua como o recém-criado Estado de Nova JIOR, Shoko Sashinami, amiga de infância de Haruto, assume como primeira-ministra enquanto ele se isola, desconfiado dos impulsos vampíricos que a Valvrave impõe aos pilotos. Esta segunda temporada retoma direto o gancho do final da primeira.