A barreira mágica que isolava a ilha natal de Lina Inverse é destruída e, de repente, reinos do mundo todo passam a ter acesso a ela. Uma sacerdotisa de dragão dourado chamada Filia ul Copt recruta Lina e seus companheiros Zelgadis Graywords, Gourry Gabriev e Amelia Wil Tesla Saillune para uma missão ligada a uma profecia preocupante. Filia e Lina discutem tanto quanto trabalham juntas ao longo da temporada. Esta terceira temporada dá sequência a Slayers Next e, diferente das anteriores, foi escrita direto para a animação em vez de adaptar as light novels originais.