En la Ciudad Académica, Touma Kamijou decide pasar la Nochebuena junto a la esper Mikoto Misaka, sin saber que alguien los observa de cerca en todo momento. Mientras tanto, el recién nombrado presidente de la junta directiva de la ciudad, Accelerator, pone en marcha un plan que amenaza con desmoronar toda la estructura de poder del lugar. Con eso salen a la luz enemigos que hasta entonces se habían mantenido ocultos. Genesis Testament retoma la historia donde la dejaron las novelas de New Testament y sigue a Touma, a Accelerator y al nivel 0 Shiage Hamazura mientras nuevas grietas se abren por toda la ciudad.