Ao lado de Nyanko-sensei, Takashi Natsume continua a devolver, um por um, os nomes de youkai que sua avó Reiko prendeu no Livro dos Amigos. Nesta terceira temporada ele se enraíza ainda mais na cidadezinha rural em que vive agora, com os colegas Tanuma e Taki ancorando seu lado humano e espíritos recorrentes como o filhote de raposa Kogitsune voltando com novos pedidos. Episódio a episódio, ele reafirma que não precisa escolher entre o mundo dos espíritos e as pessoas ao seu redor.