Shido Itsuka prossegue selando Spirits, seres voláteis cujo surgimento provoca terremotos espaciais devastadores, ao fazer com que se apaixonem por ele. Nesta quarta temporada, as novas Spirits são Nia Honjo, uma mangaká reclusa cujo Anjo Rasiel lhe concede quase-onisciência, e Mukuro Hoshimiya, que lacrou as próprias emoções e se isolou na órbita terrestre. Com o apoio da Ratatoskr, Shido precisa alcançá-las antes que seus poderes saiam de controle.