En esta cuarta temporada, Shido Itsuka sigue con su misión de sellar Spirits, seres volátiles cuyas apariciones provocan devastadores terremotos espaciales, logrando que se enamoren de él. Las nuevas Spirits son Nia Honjo, una mangaka recluida cuyo Ángel Rasiel le otorga cuasi-omnisciencia, y Mukuro Hoshimiya, que selló sus propias emociones y se aisló en la órbita terrestre. Con el respaldo de Ratatoskr, Shido debe alcanzar a ambas antes de que sus poderes se descontrolen.